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Korean Journal of Clinical Oncology > Volume 9(2); 2013 > Article
체질량지수와 2기, 3기 결직장암 환자의 수술 후 예후와의 관련성

ABSTRACT

Purpose:

Obesity increase the risk of colorectal cancer (CRC) but little is known about the influence of obesity on the outcome after surgery in Asaian population. We investigated the effect of body mass index (BMI) on overall survival (OS) and recurrence free survival (RFS) in CRC patients.

Methods:

This retrospective study included 483 patients with stage II-III CRC who underwent colorectal resection between September 2006 and May 2012 at Korea University Anam Hospital. The authors divided patients into two BMI groups: normal weight group (18.5 to 22.9 kg/m2) and overweight group (≥23 kg/m2).

Results:

In this cohort of patients with stage II-III CRC, 161 patients (33%) were included in the normal weight group and 322 patients (73%) were included in the overweight group. High BMI was associated with better OS (P=0.013) and was an independent prognostic factor for OS in a multivariate analysis (P=0.001). No associations were observed between BMI and RFS.

Conclusion:

In Korean patients with stage II-III CRC, preoperative overweight was associated with a significant increase in OS, but not RFS. Further studies are needed to determine role of BMI on prognosis in CRC patients.

서 론

전 세계에서 과체중 및 비만으로 매년 280만 명이 사망하며, 3,580만의 disability-adjusted life’s years (DALYS)–질병으로 발생하는 조기사망에 의한 손실 연수와 장애를 갖고 살아야 하는 연수의 합–가 발생하고 있다[1]. 세계보건기구에 따르면 2008년 전 세계 20세 이상 성인 인구의 35%가 과체중(30 kg/m2>체질량지수≥25 kg/m2)이며, 남성의 10%, 여성에서는 14%가 비만(체질량지수≥30 kg/m2)이며, 1980년과 2008년 사이에 2배 가까이 증가하는 양상을 보였다[2]. 한국에서도 체질량지수가 25 kg/m2 이상인 과체중 이상 성인 인구는 1995년에 13.9%, 2001년에는 30.6%로 빠른 사회경제적 발전과 더불어 6년 동안 2배 이상 증가하였다[3].
이런 과체중과 비만은 유방암, 결직장암, 자궁내막암, 신장암, 식도암, 췌장암의 발생위험도를 증가시킨다고 알려져 있다[4-7]. 이 중 결직장암은 2010년에 발표된 한국 암 유병률 보고서에 따르면 유병률은 갑상선암, 위암에 이어 3번째, 사망자 수는 한 해에 7,645명으로 폐, 간, 위에 이어 4번째로, 비만과 관련 있는 암 중에서 가장 많은 사망자를 내고 있는 암이다[8].
비만이 결직장암의 위험인자라는 사실은 여러 연구에서 확인되고 있지만, 수술받은 환자의 예후와의 관련성은 현재까지 논의의 여지가 있는 상황으로 비만 정도와 유형, 환자의 성별, 암의 위치 및 병기에 따라 결과가 다르고 상반되는 결과들도 나오고 있다[9-13]. 게다가, 아시아에서는 직결장암의 예후에 비만이 미치는 영향에 대해서 연구된 바가 적고 최근 들어서야 연구 결과들이 나오고 있는 상태이며 이 결과들조차 상반되는 결과를 보여주고 있다[14-16].
이에 본 연구에서는 2-3기 직결장암으로 수술받은 환자들을 대상으로 체질량지수에 따라 두 군으로 나눈 후 두 군의 임상적 특성들과 예후를 비교, 분석하여 체질량지수가 결직장암 환자의 예후에 미치는 영향을 연구해 보았다.

방 법

2006년 9월에서 2012년 5월까지, 고려대학교 안암병원의 대장항문외과에서 결직장암으로 근치적 절제수술을 시행받은 1,001명의 환자 중 나이 18-80세 사이의 2-3기 환자 520명을 대상으로 하였다. 이 중 제외 기준으로는 1) 염증성 장질환, 2) 가족성 선종성 용종증, 3) 타 장기암의 병력을 가지고 있는 경우로 하여 해당하는 17명의 환자들을 제외하였다.
다음으로 수술 전 신장과 체중으로 체질량지수(kg/m2)를 계산한 후 비만지표로 이용했으며, 환자들은 WHO Expert Consultation과 대한내분비학회 및 대한비만학회 권고안에 따라 저체중군(<18.5 kg/m2), 정상체중군(18.5-22.9 kg/m2), 과체중군(23.0-24.9 kg/m2), 그리고 비만군(≥ 25.0 kg/m2)으로 나누었다[17-19]. 그중 저체중군 20명을 제외하고 정상체중군을 1군으로, 과체중 및 비만군을 합쳐 2군(과체중군)으로 하고 두 군을 비교 분석하였다.
연구는 후향적으로 시행되었고, 나이, 성별, 동반질환, 암의 위치, 병기, 침윤 깊이, 임파선전이, 획득한 임파결절 개수, 분화도, 방사성 절제거리(circumferential resection margin, CRM), 보조항암요법 유무, 단백질, 알부민, 콜레스테롤, 수술 후 합병증을 포함한 자료를 수집하였고, 두 군에 따른 차이를 확인해 보았다.
환자의 병기는 American Joint Committee on Cancer (AJCC) 6판을 기준으로 하였으며, 저위전방 절제가 필요한 모든 직장암 환자들에 대해서는 전직장간막절제술(total mesorectal excision)을 시행하였으며, 수술 전 검사상 임파선 전이가 의심되는 결장암환자들에 대해서는 D3 임파선 절제술도 같이 시행하였다.
전체생존기간(overall survival, OS)은 연구의 1차 종결점이며, 그것은 직결장암 수술 후부터 사망까지 걸린 시간으로 정의하였으며, 무재발생존기간(recurrence free survival, RFS)은 수술 후부터 재발 또는 새로운 직결장암이 발생할 때까지의 시간으로 정의하였다. 추적이 불가능하였던 경우는 추적 마지막 일까지를 OS 및 RFS로 하였다.
모수적 변수에 대해서는 평균±표준편차(standard deviation, SD)로 표시하였으며, 두 군 사이의 비교는 t-test를 사용하였으며, 비모수적 범주형 변수들에 대해서는 Pearson chi-square test 또는 Fisher exact test를 통해 두 군 사이에 유의한 차이가 있는지에 대해 알아보았다. OS와 RFS는 Kaplan-Meier 모델에 의해 계산되었고, Cox proportional hazard 모델을 사용하여 다변량 분석을 실시하였으며 이를 통해 상대위험도를 산출하였다. P값이 0.05 미만인 경우에 통계적으로 유의한 것으로 판단하였으며, 신뢰구간은 95%로 설정하였다. 모든 통계적 분석은 IBM SPSS ver. 21.0 (IBM Co., Armonk, NY, USA)을 이용하였다.

결 과

전체 483명의 직결장암 환자가 연구에 포함되었으며, 그중 1군이 161명, 2군이 322명이었다. 이 중 62%인 303명이 남자였으며, 전체 평균나이(±SD)는 61.6± 11.4세이며, 1군이 61.0± 12.1세, 2군이 62.0± 11.0세였다. 161명의 환자들이 정상체중(18.5-22.9 kg/m2)이었으며, 150명이 과체중(23-24.9 kg/m2), 172명이 비만(≥ 25 kg/m2)에 해당하였다. 각 환자군의 특성은 Table 1에서 확인할 수 있다.
두 환자군 간에 나이, 성별, 순환기 및 호흡기적 동반이환질환, ASA 점수, 암의 위치, 병기, 침윤 깊이, 전이된 임파결절 개수(pLN), 암의 분화도, 수술 후 보조항암요법 여부, 직장암일 경우 방사상 절제거리 사이에 유의한 차이는 없었다. 그러나 과체중군이 정상체중군에 비해 내분비과적 동반이환질환율(15.5% vs. 23.9%, P= 0.033)이 더 높게 나오고, 획득한 임파결절 개수(26.9 ±1.9 vs. 23.1 ±13.8, P= 0.006)는 더 적은 것으로 확인되었다.
수술 후 평균 추적 관찰 기간(±SD)은 25.2± 16.2개월이었으며, 14명(2.9%)이 사망하였고, 재발은 46명(9.5%)에서 확인되었다. OS를 보여주는 Kaplan-Meier curve에서는 과체중군이 정상체중군보다 더 나은 결과를 보여주고 있다(P= 0.013) (Fig. 1). 그러나 RFS에서는 유의한 결과가 나오지 않았다(P= 0.740) (Fig. 2).
Cox proportional harzard model에서 공변량으로 체질량지수군 외에 나이, 성별, ASA 점수, 병기, 합병증, 내분비적, 순환기적, 호흡기적 동반질환, T&N 병기, 수술 전 단백질, 알부민 수치를 포함하였다. ASA 2일 때 ASA 1일 때에 비해 사망률이 12.893배로 증가했으며 (P< 0.001), 2기에 비해 3기일 때 사망률이 5.479배로(P= 0.012), 합병증이 있을 경우 없는 경우에 비해 3.719배(P= 0.020)로 증가하며, 정상체중군에 비해 과체중군일 때 사망률이 0.132배로 감소함을 확인할 수 있다(P= 0.001).

고 찰

이번 연구의 목적은 한국인에서 직결장암으로 수술을 시행한 환자들의 생존율에 체질량지수가 미치는 영향에 대해 알아보는 것이었다. 지금까지 직결장암 환자들의 예후에 대한 체질량지수의 영향은 다분히 논쟁의 소지가 있으며 더욱이 아시아인에 대한 연구는 최근에야 연구들이 발표되고 있는 상황이다[14-16].
과거의 연구들을 보면 Meyerhardt 등[13,20]은 2003년 2-3기 대장암을 가진 여성환자(≥ 30 kg/m2) 에서 비만이 전체사망률의 증가와 관련성이 있고, 재발과 비만에서 유의한 관계는 확인되지 않았다고 보고했지만, 2008년 3기 대장암환자들을 대상으로 한 연구에서는 체질량지수 및 체중변화 둘 다 대장암 환자의 사망 및 재발률 증가와 의미 있는 관계가 없다고 보고했다. Dignam 등[21]은 Duke B와 C 대장암환자에서 진단 시 35 kg/m2 이상의 체질량지수가 대장암으로 인한 증가된 사망과 재발과 유의한 관련성이 있음을 확인했으나, Simkens 등[10]은 결직장암 환자에서 높은 체질량지수가 더 좋은 전체 생존율과 관련 있음을 보여주었다. 아시아에서는 Chin 등[15]이 태국인에서 높은 체질량지수가 대장암으로 인한 사망률에 유의한 영향을 주지 못함을 확인했으나 Min 등[14]은 한국인에서 과체중 이상 환자군에서 정상체중 이하 환자군보다 더 좋은 전체 생존율을 보고했다.
이번 연구에서 우리는 정상체중군과 과체중군을 비교하여 과체중군에서 생존율이 증가함을 확인하였으며, 다른 예후인자들에서는 획득한 림프절개수 및 내분비적 동반이환질환을 제외하고는 두 군 사이에서 유의한 차이를 보여주고 있지 않고 있다. 이는 비만이 위험인자인 여러 질환에서도 보이는 비만 역설(obesity paradox)이다[22,23]. 비만 역설은 질환의 발생률은 비만자 및 과체중자에서 증가되나 일단 질병이 발생된 환자군 안에서의 예후는 과체중 이상 환자들에서 더 좋은 예후를 보여주는 현상이다.
이런 비만역설을 설명하는 여러 가설들이 있는데 이번 결과에 대한 가능한 설명으로는 암의 파멸적인 영향에 영양적으로 우월한 비만군이 더 잘 저항할 수 있다는 것이다. 실제로 수술 전 protein과 albumin 수치는 정상체중군에 비해 과체중군이 유의하게 높았다(각각 P= 0.009, P= 0.001) (Table 1). 낮은 알부민 수치가 영양부족과 관련 있고 영양부족이 대장암 환자의 사망률을 높인다는 연구결과들이 있다[24-26]. 비만 직결장암환자에서 내장 지방으로 인해 충분한 CRM 확보가 더 용이할 것이라는 가설도 있을 수 있겠지만, Table 1에서 보듯 직장암환자에서 두 군 사이에 CRM의 유의한 차이는 없었다.
이번 연구 결과에서 정상체중군에 비해 과체중군이 내분비적 동반이환질환이 유의하게 더 많은 것으로 나타났다. 해당질병들에서 환자의 생존율에 영향을 미칠 수 있는 당뇨병을 비교해 보면 내분기적 동반이환질환자 101명 중, 당뇨병환자는 정상체중군에서는 6명, 비만군에서 10명으로 통계적으로 두 군 사이에 차이는 없는 것으로 나왔으며(P= 0.719). Cox proportional harzard 모델에서도 내분비적 동반이환질환으로 인한 생존율의 유의한 차이는 없었다.
다음으로 임파절 전이 개수는 두 군에서 차이가 없었지만, 획득한 임파절 개수에서 과체중군이 정상체중군에 비해 유의하게 더 적은 양상을 보여 주었는데, 실제로 지방조직이 임파절 절제를 어렵게 할 수 있겠지만 환자의 비만 정도가 실제로 임파절 절제술에 좋지 않은 영향을 끼치는가에 대해서는 상대적으로 적고 상반된 연구결과들이 있다[27]. 이번 결과에서 Cox proportional harzard 모델에서 N병기가 생존율과 관련 있음이 확인되지 않았고, 과체중군의 생존율이 오히려 정상체중군보다 좋게 나오므로, 임파선 절제 개수가 과체중군이 더 적은 것은 이번 연구 결과에 큰 의미가 없다고 생각된다. 다른 측면에서 시사하는 바가 있는데, Kang 등[28]은 직장암 환자에서 내장비만도에 비해 체질량지수는 임파절 획득에 유의한 차이를 확인해 주지 못했다고 하였는데, 이번 연구결과에서는 결직장암에서는 체질량지수의 차이가 임파선 획득 여부에 유의한 차이와 관련 있음을 확인하였다.
이번 연구에서 5년 생존율은 정상체중군 80.9%, 비만군 95.9%이며, 전체 5년 생존율은 90.4%이다. 한국 통계청에서 2013년 발표한 2006-2010년 결직장암 5년 생존율[8]은 72.6%로, 이번 연구에서는 근치적 절제가 가능한 2-3기 암환자들만을 포함했다는 점, 다른 장기암의 병력을 가진 환자들을 배제했다는 점을 고려할 때 전체 생존율이 90.4%라고 해서 잘못된 통계로 인한 결과라고 할 수 없을 것이라고 생각한다. 다음으로 2001년 보고된 국가 보건 영양 조사상 성인비만(≥ 25 kg/m2) 인구는 30.6%이며[3], 본 연구에서의 비만군(체질량지수≥ 30 kg/m2)은 35.6%로, 한국의 비만인구 증가 추세를 생각해 볼 때 이번 연구의 체질량지수 분포는 전체 인구의 분포와도 큰 차이가 없다고 생각할 수 있다.
이번 연구에서 여러 한계점이 있는데, 첫 번째는 후향적 연구로서의 한계로서, 결직장암환자의 예후에 미치는 비만의 영향을 알기 위해 모아진 정보들을 토대로 연구를 한 것이 아니라는 점이다. 따라서 우리는 환자들의 식이습관이나, 체중감소 여부 및 정도, 운동량, 허리둘레, C-reactive protein 수치 등 체질량지수와 관련성이 있을 수 있지만, 독립적으로 결직장암 예후와 관련성이 있을 수 있거나 또 이번 결과를 더 잘 설명할 수 있는 영양학적인 정보들을 확인할 수 없었다. 두 번째로 환자의 비만도를 오직 체질량지수에 의해서만 측정하였다는 것이다. 체중을 키의 제곱으로 나눈 체질량지수는 분명히 단순하게 한 사람의 비만 정도를 대략적으로 나타낼 순 있지만 암과 연관성이 있는 복부비만과 내장비만을 정확하게 파악할 수 없는 불완전한 정보이다. 허리둘레나 허리둔부둘레의 비율이 이런 점을 보완할 수 있겠다[29]. 이런 이유로 전산화단층촬영을 이용해 내장비만을 계산한 Moon 등[16]은 내장비만/피하지방 비가 무재발생존율의 의미있는 음성예측인자임을 보고했고, 역시 Ballian 등[30]은 직장암환자의 예후에서 체질량지수보다 내장 비만도가 더 나은 양성예측지표임을 확인했다.
하지만, 우리의 Cox proportional hazard 모델은 필요한 공변량들을 포함하고 있으며, 한국인에서 아직 연구 결과가 적은 직결장암의 수술 후 예후에 대한 체질량지수의 영향에 대해 연구해 본 것으로 이번 연구는 의미가 있다.
결론적으로 이번 연구는 한국인에서 높은 체질량지수는 직결장암으로 수술받은 환자에서 수술 후 양호한 생존율과 관련되어 있으며, 수술 후 암 재발과는 관련성이 없다는 것을 보여준다. 향후 비만이 직결장암의 수술 후 예후에 미치는 영향을 더 잘 파악하기 위해서는 더 많은 환자를 대상으로 한 장기 추적 연구가 필요할 것이다.

CONFLICT OF INTEREST

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

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Fig. 1.
Kaplan-Meier estimates of overall survival rates by body mass index group (P=0.013).
kjco-9-2-87-4f1.tif
Fig. 2.
Kaplan-Meier estimates of recurrence free survival by body mass index group (P=0.740).
kjco-9-2-87-4f2.tif
Table 1.
Patient characteristics according to BMI group
Characteristic Group 1 (n = 161)
BMI (18.5-22.9)
Group 2 (n = 322)
BMI (23-24.9; n = 150) or BMI ( ≥ 25; n = 172)
All patients
(n = 483)
P-value
Age (yr) 61.0 ± 12.1 62.0 ± 11.0 61.6 ± 11.4 0.385
Sex 0.639
 Female 101 (62.7) 209 (64.9) 173 (35.8)
 Male 60 (37.3) 113 (35.1) 310 (64.2)
Comorbidity
 Endocrine 25 (15.5) 77 (23.9) 102 (21.1) 0.033
 Cardiovascular 38 (23.6) 98 (30.4) 136 (28.2) 0.116
 Pulmonary 11 (6.8) 10 (3.1) 21 (4.3) 0.058
ASA score 0.175
 1 97 (60.2) 166 (51.6) 263 (54.5)
 2 56 (34.8) 140 (43.5) 196 (40.6)
 3 8 (5.0) 16 (5.0) 24 (5.0)
Protein (g/dL) 6.9 ± 0.6 7.1 ± 0.6 7.0 ± 0.6 0.001
Albumin (g/dL) 4.0 ± 0.4 4.1 ± 0.4 4.1 ± 0.4 0.009
Location of tumor 0.094
 Colon 75 (46.6) 176 (54.7) 251 (52.0)
 Rectum 86 (53.4) 146 (45.3) 232 (48.0)
Stage 0.221
 2 89 (55.3) 159 (49.4) 248 (51.3)
 3 72 (44.7) 163 (50.6) 235 (48.7)
Depth of invasion 0.366
 T0-2 17 (10.6) 26 (8.1) 43 (8.9)
 T3-4 144 (89.4) 296 (91.9) 440 (91.1)
Lymph node metastasis 1.9 ± 5.7 1.6 ± 2.9 1.7 ± 4.1 0.447
Harvested lymph node 26.9 ± 14.9 23.1 ± 13.8 24.4 ± 14.3 0.006
Differentiation 0.796
 Well 54 (33.5) 95 (29.5) 149 (30.8)
 Mod 97 (60.2) 203 (63.0) 300 (62.1)
 Poor 3 (1.9) 6 (1.9) 9 (1.9)
 Other 7 (4.3) 18 (5.6) 25 (5.2)
CRM (≤2 mm, rectal cancer) 7 (8.1) 5 (3.4) 12 (5.2) 0.117
Adjuvant chemotherapy 116 (72.0) 209 (64.9) 325 (67.3) 0.115

Values are presented as mean±SD or number (%).

BMI, body mass index; ASA, American Society of Anesthesiologists; CRM, circumferential resection margin.

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